让夫妻俩都能够在鸣人体内伴着鸣人成长，并设定封印程序使他们能在最关键最危急的两个关头给予鸣人帮助。
玖辛奈强烈反对水门的做法，认为其不应该就这样牺牲自己并且还让鸣人从小就背负如此沉重的负担，而是应当活下去抚养和教导鸣人成长。水门阐述自己的想法，说服了玖辛奈。九尾发觉水门的企图，趁玖辛奈虚弱之际要杀死鸣人，但被水门夫妇拼死挡下。玖辛奈在临终之际含泪对鸣人诉说爱意。而这第一次对孩子的爱的叮咛，对初为父母的他们而言却也成为了唯一一次。
最后九尾被封印，水门夫妇牺牲，去世前玖辛奈将鸣人托付给了三代火影。
尽管水门夫妇临终前留下遗言，希望木叶村民把鸣人视为村子的英雄，但出于保密，除三代和少部分了解内情的村民外，鸣人的身世并未对外公布，连鸣人本人也不知道。村子里的大部分人都将鸣人视为九尾的化身，纷纷对他冷眼相待，也因此鸣人一直在孤寂中成长。然而他一直想要得到别人认同，因此他经常在村内大搞恶作剧，吸引注意。他的恶作剧甚至严重到在木叶的火影岩上涂鸦。
鸣人在忍者学校第三次毕业考试失败。监考水木以让他通过测试为交换，让他偷窃禁术卷轴，但阴谋被同僚伊鲁卡看破，拼死前去解救鸣人。鸣人学会禁术卷轴中的多重影分身击败水木。伊鲁卡老师准他以此通过考试毕业，鸣人与同届8名毕业生正式成为下忍，鸣人、佐助、樱三人获分派上忍卡卡西为带队老师，归属第七班。卡卡西给三人进行铃铛演习，鸣人他们各自为战，最终惨败。后佐助悟出老师要他们有团结精神，打破卡卡西的规则喂鸣人吃饭，终于通过了生存测试。
……
三人正式成为下忍后，一向从事的都是D级的任务，如找宠物、清洁河道等，鸣人本身亦有怨言。终于他们获派护送要人的C级任务，其内容就是要安全护送桥梁建筑师达兹纳先生返波之国。在卡卡西带领下，他们陪同达兹纳出发。然而途中却遇上来自雾隐的两名中忍，鸣人因从未有实战经验，心有恐惧；相反佐助及樱表现镇定，佐助更以敏捷身手把两名中忍制服。之后他们遇上更强的敌人——叛忍桃地再不斩。当卡卡西被再不斩以水牢术所困时，鸣人与佐助配合使用佯攻战术吸引再不斩的注意力，解开了对卡卡西的束缚。卡卡西击败再不斩后，便指导鸣人、佐助和樱如何控制查克拉。鸣人和佐助互相竞争，最后均能达到树顶。鸣人们寄宿在波之国伊那里一家中；同时他亦认识了一名神秘少年白。
不久，假死的再不斩再度出现，向第七班复仇。而白同时出现，拥有血继限界的他跟佐助交手。白使出秘术·魔镜冰晶，把佐助困在其中。此时，鸣人打败卡多派来绑架伊那利一家的两名手下后，匆忙赶到的他却鲁莽地冲进了白的陷阱。佐助唯有利用刚开启的写轮眼应付白的行动，同时掩护重伤的鸣人。白利用这一弱点，攻击鸣人使佐助露出破绽。佐助明知是计，却用自己的身体掩护鸣人，身受重伤倒下。鸣人误认为佐助被杀，愤怒之下使出九尾的力量击败白。白的面具脱落，鸣人才知道他原来是先前所认识的那位少年。白承认已败，请求鸣人杀掉他；然而白感到再不斩处于危险中，向鸣人致歉并离去，并为再不斩挡了卡卡西的致命一击。当鸣人得知白的死讯后，向看似冷漠的再不斩讲述了白对他的忠诚和情谊，让再不斩这个铁血之人落泪不已。再不斩因此牺牲了自己的性命，反过来把作恶多端的卡多杀死。而佐助不久亦从昏死状态中苏醒过来。第七班顺利完成任务，准备回木叶覆命。达兹纳为感谢鸣人相助，把新桥梁命名为“鸣人大桥”。
……
第七班返回木叶又执行了一些琐碎的任务后，木叶准备举行中忍选拔试。鸣人、佐助及樱三人最终亦决定参加。第一轮是笔试，亦是鸣人最叫苦的测试，碰上主考官又是暗部所属审讯部长，擅于操控对方精神，被称为“虐待狂”的森乃伊比喜。幸亏伊比喜其实是想考验考生的心理，故鸣人虽一条问题也没回答，仍成功过关，还被伊比喜认为相当有意思。
第二轮是生存试练，在死亡森林内与其他考生争夺用来晋级的“天之卷轴”和“地之卷轴”。第七班途中遇上伪装成草忍考生、已叛离木叶的大蛇丸。佐助对大蛇丸所召唤的大蛇一度畏惧，故鸣人一反之前，反过来以激将法使佐助振作起来。佐助终以巧妙的身手制服大蛇丸，却被大蛇丸在其膊上留下天之咒印，痛极昏过去。鸣人亦中大蛇丸的五行封印，九尾力量被封印起来并昏过去。樱只得自行照顾佐助及鸣人。[34]鸣人、佐助苏醒过后，三人又继续考试，但考试时限将至，始终仍欠缺所需卷轴。幸得之前认识的药师兜指点，击败三名雨忍成功夺取卷轴过关。
第三场考试分预赛及淘汰赛。鸣人的预赛对手是犬冢牙和赤丸。牙的秘术一度使鸣人处于下风；但鸣人却使巧计令牙误伤赤丸，又因突然放了一个屁，严重影响牙的攻击能力，被鸣人自创的鸣人连弹所败。[36]进入淘汰赛，鸣人遇上有“天才”之称的日向宁次，被宁次的攻击封印穴道而使不出任何查克拉，但因试前得到“三忍”之一的自来也所指点，释放九尾的查克拉击败宁次，获全场欢呼。
就在考试步近尾声之时，砂忍及音忍突然发动袭击，因佐助急于追赶自己的对手我爱罗，卡卡西便命令鸣人、樱及鹿丸务必阻止佐助胡乱行动。鸣人追上佐助，却发现正在与佐助对战的我爱罗已变成守鹤，还把樱给捕捉起来。