最终鼬对佐助说：“无论将来你选择什么样的道路，我都永远深爱着你。”
鼬灵魂升天，佐助在与鼬交流后重新思考“一族是何物？村子是何物？忍者又是何物？”这时，水月和重吾带着在大蛇丸据点无意间找到的秘密卷轴来找佐助。佐助翻开卷轴，决定通过它解开心中疑惑。佐助回忆过去卡卡西的封邪法印，反向结印使出解邪法印，通过御手洗红豆身上的咒印复活了大蛇丸，然后带着水月、重吾与大蛇丸一起出发寻找答案。
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佐助与大蛇丸、水月、重吾来到木叶，进入一族南贺神社的地下室。卷轴上记载的是破解尸鬼封尽的方法，大蛇丸解开了“尸鬼封尽”，释放出历代火影的灵魂并找回了过去被三代目封印在死神体内的双手，接着使用附着在佐助身上的白绝秽土转生出了前四任火影。历代火影对佐助讲述了鼬的生平、一族的历史、木叶的创立过程，在知晓一切后，佐助经过思考得出了要守护木叶的决定。为了不让鼬的意志湮灭，佐助决定重返战场。途中遇到越狱逃出木叶的香燐，佐助对香燐道歉。众人兵分两路，佐助、重吾与历代火影前往“面具男”宇智波带土以及真正的宇智波斑（秽土转生）所在的十尾战场，大蛇丸则带着水月、香燐前去救助现任五影。
四位火影悉数到达战场，使出“四赤阳阵”困住十尾，紧接着佐助也到达战场，并且对众人说出自己想法的改变，更说出自己要成为火影以改变村子的现状。第七班复活后，众新生代忍者们对十尾发动了猛攻，忍者联军势如破竹，佐助的炎遁与鸣人的风遁在战斗中配合产生了巨大的威力，十尾也一度被压制。眼看着胜利在望，带土从异空间返回，将十尾吸收并成为了十尾人柱力。
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面对能让所有忍术失效的强敌，众人感受到了前所未有的压力，而看到熟练操控九尾查克拉和仙人模式的鸣人，佐助的心中也再次冒出了不甘的念头。带土为了发动“无限月读”而释放出神树，眼见连鸣人都差不多无法再战，佐助主动上前劈开了神树树枝，重新激发了鸣人的斗志。为了应对十尾人柱力让忍术失效的能力，佐助的须佐能乎吸收适应了重吾的咒印转变成了仙术·须佐能乎，他和鸣人联手攻击强大的十尾人柱力带土，但还是被击倒在地。
为了重拾希望，鸣人和佐助最后孤注一掷，两人合力使用威装·须佐能乎，时隔多年，九尾再次披上了须佐能乎之铠。在过去同伴的合力下，带土终于受到了重创。众人成功解救出了被困在带土体内的尾兽。
战败后的带土决定赎罪，然而斑趁带土虚弱之际使用黑绝控制带土使用轮回天生之术复活了秽土之躯的自己。佐助与鸣人、佐井对斑展开了攻击，佐助刺穿了斑的右臂，斑感觉到佐助的万花筒写轮眼和自己一样是直勾玉，打算邀请佐助与自己联手，但被佐助拒绝。
之后斑将九大尾兽重新捕获，准备成为十尾人柱力。此时佐助被初代火影传授能与仙术查克拉呼应并束缚住斑的术，打算以此来阻止斑，而初代选择佐助的理由是他认为佐助很像斑的弟弟泉奈。佐助从空中对斑发起突袭，却被斑用“轮墓·边狱”定住，斑丝毫没顾念同族之情刺穿了佐助的心脏。
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濒死之际佐助回忆起了鼬的话。此时从伊邪那美中重拾自我的药师兜来到战场，以仙人模式出现在佐助身边，他用自己的医疗忍术，配合已经研究完成的初代细胞加上二代提供的禁术对其进行救治。在精神世界里，佐助见到了传说中的六道仙人·大筒木羽衣，从六道仙人处佐助知道了一切的起源，得知自己是六道仙人长子因陀罗的转世。鸣人和佐助两人在选择了各自的道路后，接受了六道仙人馈赠的力量。
佐助苏醒，获得了六道仙人赠予的“轮回眼”和封印术式“阴之力”，能触碰斑的黑棒而不受影响，他借二代目火影的飞雷神之术同鸣人汇合，与斑决战。
获得了六道仙人馈赠之力的二人实力今非昔比，战斗中佐助看穿了斑的轮墓·边狱，并分析出斑的影子每隔一段时间就要回归本体的弱点。佐助使用“天手力”将斑移动到自己与鸣人中间，两人合力欲将其封印，危机之中斑使用影子作为替身逃脱。为了对抗实力大进的二人，斑决定集齐自己的一对轮回眼。他以迅雷不及掩耳之势夺取了卡卡西的万花筒写轮眼，使出神威进入了时空间。
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第七班机缘巧合下再次齐聚。此时，斑集齐了自己的轮回眼，自时空间回归。斑同时施展轮墓和地爆天星对第七班展开了攻击，鸣人使出六道仙术和影分身对抗轮墓，佐助开启完成体须佐能乎飞上天空劈开地爆天星，而斑的所有攻击其实都只是在为自己发动无限月读争取时间。无限月读即将发动，佐助意识到形势不妙紧急返回地面，使用自己的须佐能乎将鸣人等人保护了起来，避免被无限月读的光芒照到。无限月读施放结束后，斑打算亲手消灭第七班，但此时却发生了一件令所有人匪夷所思的事情，黑绝突然从后面将斑贯穿，并声称自己代表的是传说中的“查克拉之祖”大筒木辉夜的意志。
地面喷射出大量高密度查克拉，斑的身体因为吸收查克拉过量而不断膨胀。最终辉夜以斑为媒介复活了。
辉夜立即发动了“天之御中”，将第七班和带土转移到异空间，并声称要消灭众人，回收所有的查克拉。众人猛然发觉自己身处岩浆之上，危急中佐助通灵出鹰，抓住正在下坠的鸣人。佐助表示救鸣人是因为与其合力才能封印辉夜，而救卡卡西和樱只是顺便的行为，鸣人则说出过去佐助舍身为他挡住白的攻击一事，暗示佐助救他们其实出于内心本能。